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Front. 微生物学, 05 4月 2024
微生物とウイルスの植物との相互作用
第15巻-2024年｜https://doi.org/10.3389/fmicb.2024.1362722
気候変動の影響に対するナツメヤシの回復力を高めるために、乾燥地域の根圏コアマイクロバイオームを利用する

https://www.frontiersin.org/journals/microbiology/articles/10.3389/fmicb.2024.1362722/full?utm_source=S-TWT&utm_medium=SNET&utm_campaign=ECO_FCIMB_XXXXXXXX_auto-dlvrit

アメニ・ベン・ジネブ
Ameni Ben Zineb1Mariem LamineMariem Lamine2Ahlem Khallef,Ahlem Khallef2,3Helmi HamdiHelmi Hamdi1Talaat AhmedTalaat Ahmed4Hareb Al-Jabri,Hareb Al-Jabri1,5Mohammed AlsafranMohammed Alsafran6Ahmed MlikiAhmed Mliki2Sami Sayadi
サミ・サヤディ1マフムード・ガルグーリ
&#x;Mahmoud Gargouri2*†.
1カタール大学芸術科学部持続可能な開発センター（カタール、ドーハ
2植物分子生理学研究室、ボルジ・セドリア生物工学センター、ハマム＝リフ、チュニジア
3チュニジア、モナスティール、モナスティール大学モナスティール高等生物工学研究所
4カタール大学環境科学センター（カタール、ドーハ
5カタール大学芸術科学部生物環境科学科（カタール、ドーハ
6カタール大学研究・大学院副学長室農業研究ステーション（カタール、ドーハ
ナツメヤシ栽培は古くから湾岸協力会議地域で盛んであり、農業および社会経済発展における重要な部門である。しかし、この地域で数十年来続いている気候変動は、降雨量の減少、高温、蒸発散量の増加、海面上昇、地下水の塩水化、耕作の激化に加え、土壌や灌漑用水の塩分濃度を上昇させ、ナツメヤシ栽培の持続可能性を著しく脅かしている。また、土壌侵食とそのナツメヤシオアシスへの影響についても懸念が高まっている。ナツメヤシの生産性を維持するための解決策については、現地の厳しい環境条件に適した品種の遺伝的選抜や、効率的な管理方法の実施などがいくつかのレビューで報告されているが、砂漠植物の地下微生物群集と、それらが気候変動に対するナツメヤシの適応に寄与する可能性については、系統的なレビューはまだ報告されていない。実際、砂漠の微生物は、農業上の重要な課題や経済的な問題を解決することが期待されている。そこで、本レポートでは、(1)砂漠植物微生物に関する現在の知見と科学的進歩を分析・整理し、(2)砂漠植物微生物のナツメヤシへの応用による影響をレビュー・要約し、(3)湾岸協力会議、特にカタールにおけるナツメヤシ栽培を維持するための砂漠植物微生物の接種方法について、考えられるギャップを特定し、関連するガイダンスを提案することを主な目的とした。

1 はじめに
地球表面の3分の1を占める地球上の乾燥地帯の中で（Neilson et al., 2017）、大規模な砂砂漠で知られる湾岸協力会議（GCC）地域（Alsharif et al.

この地域では、ナツメヤシ（Phoenix dactylifera L.）の栽培、すなわちフーニカルチャーが主要な活動であり、生命の象徴であり、オアシスのアグロシステムの礎となっている。重要な栄養価（果実と副産物）と社会経済的重要性から、「聖なる木」とみなされている（Almadini et al.） 農業的・経済的重要性に加え、ナツメヤシは極端な高温、干ばつ、土壌の高塩分といった過酷な環境条件にも耐えることが知られている (Abumaali et al., 2023b)。中東は砂質土壌で乾燥した気候であるため、この樹木は砂漠化や浸食を緩和し、オアシスの微気候を維持するために効率的に貢献している（Jain et al.） しかしながら、このような頑強さにもかかわらず、ナツメヤシは様々な制約に直面しており、早急に知的戦略を実施しなければ、その持続可能性は徐々に損なわれ、長期的にはこの地域から絶滅してしまうだろう（El-juhany, 2014; Almadini et al.） このような構造的・気候的な制約の中には、有機質土壌の含有量の低さ（Darwish and Fadel, 2017）、地下水位の制限と低下（Sherif et al., 2023）、塩分濃度の上昇（Al Kharusi et al., 2019）、病害虫の復活と蔓延（Alotaibi et al., 2023）、環境の厳しい条件に適応する潜在能力の低さによる新しく植えられた小植物の生存率の極めて低いこと（Saadaoui et al.） 実際、ナツメヤシは乾燥・半乾燥地域に適応している。pHが7～8.5の中程度のアルカリ土壌には耐えるが、極端に高いアルカリ性は生育に悪影響を及ぼすことがある（Alotaibiら、2023；Sanka Loganathachetti and Mundra、2023）。ナツメヤシは有機物レベルが0.1～1と低い土壌に適応しており（Mlih et al. さらに、ナツメヤシは塩分濃度に対して顕著な耐性を示し、一般的に4～8dS/m、あるいは特定の条件下ではそれ以上の塩分濃度を示す（Muller et al.、2017；Alotaibi et al.、2023）。それにもかかわらず、水不足のために塩分を含む地下水でナツメヤシを灌漑することは、MENA地域では一般的な慣行であり、ナツメヤシ栽培の持続可能性を脅かしている（Shamimら、2022；Sanka Loganathachetti and Mundra、2023）。

これらの制約を克服するために、いくつかの有用な解決策が開発されており（Cai and Liu, 2015）、中でもバイオテクノロジー的アプローチには革新的な育種プログラムが含まれている（Hazzouri et al.） しかし、植物の様々なストレスに対抗する上で、これらの従来のアプローチの効率は一方では限られており、組織in vitro技術のような非従来型のアプローチは、より多くの労力を必要とし、特に木本では回復力の低い植物を生産する可能性がある(Al-Khateeb et al., 2020)。さらに、化学肥料の過剰施用や農業慣行（耕起など）は、有益な土壌微生物叢の多様性に劇的な影響を及ぼしている。この状況は、激しい気候変動によって悪化し、根圏微生物叢の構造、存在量、組成、機能的活性を変化させることで、植物-土壌-微生物の相互作用に深刻な影響を及ぼしている（Sabir et al.） 実際、植物の終末圏、根圏、葉、その他の組織には、マイクロバイオームとして知られる多数の微生物が生息している（Bonatelli et al.） 根圏マイクロバイオームは、宿主植物の環境適応と相互作用し、しばしばポジティブな影響を与える（Bais et al.） 実際、植物の根が微生物に与える影響は、根からの滲出液に支配されており（Williams and de Vries, 2020）、滲出液には有機酸、アミノ酸、糖などの低分子一次代謝産物や、フェノール、フラボノイド、テルペノイドなどの二次代謝産物が含まれる（De Vries et al.） 植物の滲出液は、植物の光合成装置が変化する結果、気候変動の影響を受ける可能性があり、その結果、根の微生物が利用できる炭素源が変化し、細胞の溶解につながることで、間接的に根の微生物に影響を与えることになる（Chen et al.） Naylorら（2017）の研究では、干ばつストレス下で18種の単子葉植物の根の根圏を比較し、水不足時にはアクチノバクテリアがより豊富になることを発見した。イネの根に付随する微生物叢も、干ばつストレス下ではアクチノバクテリアとクロロフレキシが濃縮される一方で、いくつかのアシドバクテリアとデルタプロテオバクテリアが枯渇することが判明した（Andreo-Jimenez et al.）

いくつかの生態系プロセスは、土壌微生物によって直接的または間接的に影響を受けており、生態系の回復力と複雑性を高める上で重要な役割を果たしている（Robinson et al.） これらの微生物は、栄養循環（例えば、土壌の地下にある複合リンを可溶化または分解する、Ben Zineb et al., 2019b）、植物の健康（例えば、植物成長促進微生物によって生化学的メカニズムを通じて全身耐性が誘導され得る）（De Zelicourt et al., 2013）、および気候調節（例えば、CO2、CH4、およびN2Oを生成または消費する）を促進する有益な特性を有することが知られている。そのため、ナツメヤシの生態系と生産の回復、保全、維持におけるその利用は、より困難になってきている。低コストなナツメヤシシステムの生産性と持続可能性を同時に向上させ、微生物多様性を促進・回復させる技術を開発するために、より総合的な研究が急務となっている。

微生物はナツメヤシの根圏で重要な役割を果たしており、その全体的な健全性と栄養供給に寄与している。実際、いくつかの研究により、植物成長促進（PGP）微生物とナツメヤシの間に、シュートや根の成長の促進（Cherif et al., 2015）、生物ストレスに対する全身耐性の誘導（Harkousse et al., 2021）、いくつかの病原性真菌の抑制（Siala et al., 2016）など、幅広い相互作用があることが明らかになっている。このことから、ナツメヤシの持続可能性は、強烈な生物学的ストレス下で適応し生き残る植物の潜在能力を高める在来植物マイクロバイオームを賢く利用することで満たすことができる（Koziolら、2018；Qiuら、2019；Alsharifら、2020）。これらの中で、砂漠固有の微生物は、オアシス生態系における農業を持続させるための長期的な環境・生態学的潜在的解決策であると認識されつつある（Almutawa, 2022）。その利用効果として、以下のことが実証されている： (i) ナツメヤシの生長を促進し、苗床での苗の生存率を向上させる (Shabbir et al., 2011); (ii) 代謝プロセスを維持することで、栄養分の取り込みを改善する (Van Oosten et al., 2017; Alsharif et al、 2020）、（iii）有害な病原体に対する抵抗性の向上（Meftehら、2018）、（iv）複雑な生物ストレス、干ばつ、塩分に対するより優れた耐性を優先レベルで誘導する（Benhibaら、2015；Akensousら、2022b）。その結果、乾燥地や砂漠地帯の有益な微生物に注目することは、砂漠地帯全般、特にオアシスのナツメヤシの農業活動を回復・促進するための、潜在的かつ革新的なバイオテクノロジーツールとなるであろう（Symanczik et al.）

Alotaibiら(2023)は、ナツメヤシ栽培の土壌や環境条件の概要を含むナツメヤシのバイオテクノロジーについて報告し、Jainら(2011)はこの領域における研究の進展と応用について報告している。とはいえ、原核生物や真菌類群集を含む乾燥地のマイクロバイオームと、そのナツメヤシ栽培の持続可能性への貢献に関する全体的かつ包括的なレビューはまだ行われていない。したがって、ナツメヤシのマイクロバイオーム（細菌、真菌、古細菌、ウイルス、その他の微生物を含む）の多様性と役割に関する深い研究は、特に重要である。数十年にわたる研究により、様々な宿主の微生物群集の遺伝的レパートリーから情報を収集することの重要性が実証されている（Lucaciu et al.） 様々な「オミックス」技術と組み合わされたハイスループットシーケンス技術の最近の出現は、農業における新たなグリーン時代の幕開けとなった（Pantigoso et al.） 次世代シークエンシング、16S rRNA遺伝子シークエンシング、内部転写スペーサーシークエンシング、あるいはこれらの手法の組み合わせといった最新のシークエンシング技術は、植物微生物のパートナーに関する詳細な情報を提供する。彼らは、これらのコミュニティの構造と機能をよりよく特徴付けることができた（Mitterら、2019；Satamら、2023）。それでも、それらの微生物パートナーの培養が必要である。実際、ナツメヤシの培養微生物を工学的に制御するには、原位置で濃縮した土着の有益微生物を再導入するか、外来の有益微生物を接種するかの2つのアプローチがある。PGP活性を持つ微生物をその場で直接接種することは、ナツメヤシの生長を促進するために最も一般的に用いられている戦略である（Yaish et al.） ナツメヤシに外来微生物を接種しても直接的に成長を促進することはできないが、生物的ストレスに対する回復力を高めることができる他の微生物種を採用することで、ナツメヤシは恩恵を受けることができる（Alsharif et al.）

GCC地域のような超乾燥生態系におけるデーツの持続可能な生産プロセスの絶え間ない探求とともに、最新の情報を収集する必要があり、研究者は環境に優しく、洞察に満ちた新たな研究に取り組むよう奨励されている。そこで本総説では、砂漠の植物関連微生物とそのナツメヤシへの応用に関する知識と適切な科学的成果を批判的に報告する。また、利用可能な知識、ギャップ、特にカタールを中心としたGCC植物栽培を維持するための砂漠植物微生物の接種アプローチとして推奨されるものを対象とした。

2 砂漠植物関連微生物：効率的なバイオ肥料の貯蔵庫
数十年にわたる実証的・理論的研究により、植物は独立した存在ではないことが明らかになってきた。それらは「ホロビオント」と名付けられた微生物叢との関連によって影響を受ける（Vandenkoornhuyse et al.） 砂漠植物のホロビオントは、厳しい環境制約下での性能に関して関心の的となっている（Araya et al.） 現在、いくつかのプロジェクトで、乾燥地帯や砂漠地帯に生息する植物由来の微生物根粒を接種することにより、農業生産システムの持続可能性を向上させる有望な結果が報告されている（Köberl et al.、2011、2013；Eida et al.、2018；Ha et al.、2021；Procter et al.、2022）。

この高性能の可能性は、砂漠植物のキャッサバ（Manihot esculenta Crantz）のホロビオントについて報告された（Haら、2021）。厳しい乾燥条件下で栽培されたアフリカの砂漠草Stipagrostis pungensは、細胞外高分子物質（exopolysaccharideなど）を産生し、植物の根の周りに親水性のバイオフィルムを形成する有益なバクテリアを保有していることが明らかになった（Rolli et al.） したがって、根を乾燥から保護するだけでなく、土壌構造とその凝集特性を改善することで、土壌の保水力が高まり、ホロビオント全体の回復力が向上する（Huangら、2022年；Marascoら、2022年）。アタカマの砂漠植物であるCistanthe longiscapaとCitrullus colocynthisについては、関連する土壌バクテリアや菌類との密接な相互作用によって生存戦略が築かれたことが報告されている（Araya et al.） Citrullus colocynthisは、窒素、硫黄、炭素の循環や、リン酸の可溶化、インドール-2-酢酸やシデロフォアの合成のために、アシドバクテリア、バクテリオイデテス、アクチノバクテリアなどの植物生長促進細菌と共生的相互作用を展開することが報告されている（Procterら、2022）。サウジアラビアに自生する4種類の砂漠植物、Zygophyllum simplex、Panicum turgidum、Euphorbia granulate、Tribulus terrestrisは、ストレス条件下での栄養摂取と生存に関して異なる生化学的経路を示す細菌株を保有している（Eida et al.） 最近、Abumaaliら（2023a,b）は、カタールの野生ナツメヤシ（Phoenix sylvestris）が、塩分や乾燥に対するナツメヤシの耐性を向上させる可能性のある特異的でユニークな細菌操作分類単位（OTU）を示すと述べた。実際、乾燥地域の根圏コアマイクロバイオームは、微生物による全身耐性を促進することで、ナツメヤシが過酷な環境条件に耐える能力を向上させる可能性がある。生物的ストレスや低有機炭素に対処するために、微生物は植物を支援するための直接的・間接的なメカニズムを数多く利用している（図1；Mohanty et al.） 直接的なメカニズムには、重要な栄養素（例えば、N、P、Fe）の獲得量の増加（Anliら、2020年）、植物に乾燥耐性を付与する浸透溶質の蓄積（例えば、可溶性糖、プロリン、グリシン、有機酸、Huangら、2014年）、外多糖の生産（Rolliら、2015年）、植物性多糖の調節（Rolliら、2015年）、植物性多糖の調節（Rolliら、2015年）、植物性多糖の調節（Rolliら、2015年）、植物性多糖の調節（Rolliら、2015年）、植物性多糖の調節（Rolliら、2015年）などが含まれる、 2015）、オーキシン、ジベレリン、サイトカイニンを含む植物ホルモンレベルの調節、特に1-アミノシクロプロパン-1-カルボキシレート（ACC）デアミナーゼによる根のエチレンレベルの低下（Lauら、2022）、ストレス応答性遺伝子（NCED、P5CSなど）の誘導（Poudelら、2021）などである。間接的なメカニズムには、微生物が土壌特性を改善することで植物の回復力を高めたり（Ait-El-Mokhtarら、2020年）、根の総面積を最大化して養分や水の吸収を改善したり（Ngumbi and Kloepper、2016年）、ストレス状態を悪化させる可能性のある病原菌を抑制したり（Poudelら、2021年）する作用が含まれる。このような複雑な相互作用を通じて、微生物は植物の回復力を強化し、厳しい環境でも生育できるようにする上で重要な役割を果たしている。

図1
www.frontiersin.org
図1 （A）濃縮した土着の有益微生物をその場で再導入することによる、ナツメヤシのクローズアップ接種システムの概要。(B）ナツメヤシが外部刺激を感知し、直接的および間接的な防御機構を活性化することで、植物が生物ストレスに対処するのをサポートする。矢印は促進を、斜線は抑制を示す。この図に示したPGP細菌とAMFのストレス応答機構はすべて、表1に示した研究から合成したものである。AMF、アーバスキュラー菌根菌；PGP、植物成長促進；IAA、インドール-3-酢酸；ABA、アブシジン酸；ACC、1-アミノシクロプロパン-1-カルボン酸；CK、サイトカイニン；ROS、活性酸素種。

次に、砂漠の植物関連微生物が提供する有利な生態学的および保護サービス（Köberl et al., 2016; Shilev et al., 2019; Karray et al., 2020; Gargouri et al., 2021b）に対して、オアシスを象徴する要であるナツメヤシの根圏および根系に関する微生物プロファイリング研究はほとんど行われていない（Chebaane et al., 2020; Gagou et al., 2023; Abumaali et al., 2023a）。さらに、ハイスループットシークエンシング技術はマイクロバイオームの調査に絶好の機会を提供するが、ナツメヤシのマイクロバイオームに関する研究は依然として少ない。

入手可能なデータによると、ナツメヤシの根圏土壌と根系は、そのホメオスタシスを積極的に制御する有益な共生微生物の貯蔵庫を保護している（Ferjani et al.） Mosqueiraら（2019）は、チュニジアのサハラ砂漠全域で栽培されるナツメヤシに関連する細菌多様性の広範な調査を実施した。彼らは2つの主要な内生細菌門、ガンマプロテオバクテリアとアルファプロテオバクテリアを同定し、過酷な環境において生物促進と生物受精の生態学的機能を果たすことが知られている。Shamimら（2022）は、ナツメヤシに塩水を灌漑した場合、MicromonosporaとMycobacterium細菌群が塩分ストレスを緩和するのに有効であることを示した。Cherifら(2015)はさらに、ナツメヤシから分離された内生細菌の一種であるGammaproteobacteriaも植物の乾燥耐性を改善するのに有効であることを示した。Yaishら（2016）は、パイロシークエンシングを用いて、P. dactyliferaにおけるエンドファイト細菌および真菌の群集組成が、灌漑水中の塩濃度によって異なることを明らかにした。

最新では、ナツメヤシの微生物プロファイリングを扱った報告は少ない（Ferjani et al., 2015; Yaish et al., 2016; Mosqueira et al., 2019; Chebaane et al., 2020; Al-busaidi et al., 2022; Shamim et al.） これらのうち、種の同定レベル以上に深く踏み込んだものはほとんどない。その結果、P. dactyliferaの根圏微生物相とエンドファイト微生物相を詳細に解析するためには、ハイスループットシーケンスなどの高度な技術が強く推奨されるようになった。

3 ナツメヤシ培養微生物の利用による持続可能な栽培への貢献
乾燥地における根圏と終末圏は、様々な生物的・生物学的制約に対して、肥料効果や生物防除効果を持つ生体分子の貴重な貯蔵庫である（Alsharif et al.） これらの生息地には、重要なプロセスに関与する多様な植物成長促進（PGP）微生物群集が存在し、ニッチや栄養素とサービスを交換することで、最終的に植物パートナーとのWin-Winで高性能なパートナーシップを構築している（Vacheron et al.、2013；Soussi et al.、2016）。その結果、従来の肥料や農薬に代わる潜在的かつ適切な候補と見なされる。これにより、食料安全保障と食料生産システムの持続可能性が促進されるであろう（Gargouri et al.）

Alsharifら（2020）による砂漠の植物根圏微生物の多様性に関する最近の概説（最新の知見と応用を含む）では、砂漠のPGP微生物は、非乾燥土壌で進化する微生物よりも過酷な環境に適応するために遺伝的に優れた能力を備えていることが報告されている。さらに、小麦（Singh and Jha, 2016）、ササゲ（Minaxi et al., 2012）、サリコニア（Marasco et al., 2016）、ナツメヤシ（Anli et al.） 利用可能なデータの中で、ナツメヤシにPGP細菌を接種することで、生物的ストレスに適応しやすくなるという利点について、コンセンサスが得られている（図1；表1）。

表1
www.frontiersin.org
表1. ナツメヤシ植物へのPGP菌接種の可能性について、これまでに評価された研究を示す。

3.1 ナツメヤシにおける生物ストレス緩和へのPGP微生物の寄与
3.1.1 塩分
塩分濃度の継続的な上昇という制約の下で、経済的に収益性の高い収量と競争力のある品質を備えたナツメヤシを生産することは、依然として克服すべき困難な課題である。塩分耐性ナツメヤシの選抜は試験管内培養（Roy et al.、2014）により行われてきたが、塩分濃度の影響を受ける乾燥・超乾燥地域では土壌中で直接作業することは困難である（Al Kharusi et al.、2019）。研究によると、ナツメヤシにPGP細菌（図1）を近接接種することで、例えば浸透溶質の蓄積や、植物の反応を調節できるホルモンの産生によって、直接的または間接的に酸化ストレスを軽減できる可能性がある（De Zelicourt et al.、2013；Hazzouri et al.、2020）。Yaishら（2015）は、ナツメヤシ内生菌が1-アミノシクロプロパン-1-カルボン酸（ACC）デアミナーゼを合成し、塩ストレスによって誘導されるACC（エチレン生合成経路の前駆体）の一部を切断し、根の伸長阻害を引き起こすことを報告している（Lauら、2022）。この分子は、塩ストレス環境下でのナツメヤシの成長と発達を促進する役割を果たす可能性がある。

さらに、ナツメヤシは菌根菌と共生することで、塩分制約下での栄養利用を改善することができる。この共生関係は、根圏における菌糸の伸長を通じて土壌養分の吸収を改善し、表面からの吸収を増加させることにより、ナツメヤシの収量を向上させる可能性がある(Akensous et al., 2022b)。したがって、Meddichら（2018）は、アーバスキュラー菌根菌（AMF）を接種したナツメヤシの苗をさまざまなストレスに曝したところ、Ca、P、K、Mg、Mnが一貫して増加したことに気づいた。さらに、AMFとGlomus sp.、Sclerocystis sp.およびAcaulospora sp.の混合菌からなるコンソーシアムをナツメヤシ小植物体に接種すると、ストレス植物の生理学的反応（光合成効率、葉水ポテンシャル、気孔コンダクタンス）が改善した。光合成能力の向上は、より高いガス交換能力、より優れた光化学系II（PS II）の効率、光化学反応と非光化学反応間のエネルギーの流れをより効率的に制御することにつながった（Ait-El-Mokhtar et al.） さらに興味深いことに、チュニジアのオアシス生態系に生息するAMF株は、容易に抽出可能なグロマリン関連土壌タンパク質（EE-GRSP）の割合を増加させたことから、AMFはナツメヤシの宿主植物だけでなく、AMF自身にとっても塩ストレスの悪影響を軽減するための生存様式をとっていることが示唆された（Chebaane et al.）

3.1.2 干ばつ
乾燥地の微生物は、ナツメヤシの木の塩分に対する抵抗力を強化するだけでなく、主にナツメヤシの若いプランテーションにおいて、干ばつの悪影響に対抗するために様々な経路を採用している（Hazzouri et al.） これらの微生物は、一連の生化学的・生理学的反応を引き起こすことで、全身的な耐性を誘導する。この点に関して、Harkousseら（2021）は、オアシスのヤシ林から採取した28種の根圏AMFからなるコンソーシアムを接種したところ、ストレスを受けたナツメヤシの葉の相対水分含量が改善し、基本的な浸透調節溶質であるプロリン含量が増加したことを報告している（Liang et al.） また、Anliら（2020）は、植物成長促進根粒菌とAMF（Sclerocystis sp.、Acaulospora sp.、Glomus sp.からなる）を混植することで、ナツメヤシのタンパク質と可溶性糖含量が増加し、抗酸化防御活性が高まったと報告している。植物を植え付け、水ストレスを与えたナツメヤシは、水ポテンシャルと含水量を増加させ、生理的強張レベルを維持した。浸透溶質の蓄積と抗酸化力の強化は、浸透圧の調節、細胞張力の維持、細胞構造の保全、活性酸素種［過酸化水素、H2O2、マロンジアルデヒド（MDA）など］のトラップに貢献する可能性があることに留意すべきである。これは、水ストレスに対応して接種されたナツメヤシが発達した一次回避戦略に似ていると思われる。さらに、ナツメヤシの根に植菌すると、屋内外を問わず、ホルモン生合成（例えばABA）が活性化され、許容レベルの気孔および光合成活性が確保される（Meddichら、2021年）。実際、接種したナツメヤシは、葉の細胞壁の弾力性を増加させ、シンプラスティックとアポプラスティックのコンパートメント間の水の再分配を変化させた（Baslam et al.） したがって、これは相対水分量（RWC）、電解質損失／漏出（EL）、気孔コンダクタンスなどの重要な生理的属性のレベルでの修正反応を通じて、水ストレスを生き延びるための代替戦略として機能する可能性がある。

全体として、ナツメヤシの根圏から微生物を接種することは、ナツメヤシの防御力を向上させ、塩ストレスや水ストレス、病原菌による悪影響を軽減するための統合的なアプローチとして役立つ可能性がある。このような植菌は、将来の気候変動シナリオの下で、ナツメヤシの成長と生産性を向上させる効果的な手段となり得る。

4 乾燥条件下でナツメヤシのバイオ肥料効率を制限している現在の課題と潜在的解決策
培養ナツメヤシ微生物の接種物は、ナツメヤシの生物的・生物的ストレスに対する抵抗性を高めるために使用されており、従来の害虫駆除剤の代替となる可能性がある（Meddich et al.、2018；Omomowo et al.、2023）。とはいえ、これらは依然として効率、技術、持続可能性の課題に直面している（Qiu et al.） ナツメヤシで許容できる効率レベルに達するためには、これらの有益な微生物は、定着、生存、コロニー形成、宿主樹木との相互作用という重要なステップを乗り越えなければならない。

4.1 土壌関連要因
ナツメヤシは一般的に乾燥地帯で栽培され、土壌は粗いテクスチャーの石灰質であることが多く、養分や有機物が不足し、pHはややアルカリ性である（Alotaibi et al.） そのため、養分の利用可能性と肥料の有効性、特にリンは、その発育に影響を及ぼす可能性がある。実際、リンは土壌pHの影響を最も受けやすい大栄養素であり、アルカリ性土壌や石灰質土壌での利用可能性は、特に沈殿・保持力がやや高いCa2+の存在によって低くなる（Ben Zineb et al.） 岩リン酸塩のような緩効性リン肥料の使用は、潜在的な解決策になるかもしれない（Ben Zineb et al.、2022）。さらに、石灰石の悪影響を軽減するために、リン酸可溶化微生物の改良が推奨されている。しかし，リン酸可溶化微生物と土壌固有の性質（湿度，水や養分の利用可能性，温度，pHなど）やナツメヤシの滲出液との相互作用も考慮しなければならない（Urozら，2019；Fitzpatrickら，2020）。さらに、土壌管理で現在実施されている戦略は、化学工業が生産する肥料に大きく依存しており、土壌微生物に有害であることが多いため、むしろ不適切である（Almadini et al. 実際、化学肥料は施用直後に部分的に固定化される可能性があり、その結果、根のコロニー形成が低下し、接種効率が低下する。この点に関して、El Hilaliら（2022）は、合成肥料を施用したナツメヤシにおいて、菌根の根のコロニーレベルが低下していることを発見した。

4.2 植物関連要因
ナツメヤシの増殖プロセスにおいて、実験室から圃場への移行である馴化は最も重要な段階の一つであり、これは補助栄養または独立栄養のライフスタイルから自律/自給自足または従属栄養モードへの移行を意味する（Nazir et al.） 実際、体外培養後、植物体は合成培地から取り出され、土壌に移され、あまり制御されていない環境で順化され、そこで生き残るために適応しなければならない（異なる光、少ない湿度、異なる雰囲気、異なる栄養素、基質）（Hassan, 2017; Saadaoui et al.） さらに、植物は根圏の生息環境を直接的または間接的に変化させることができ、特に根粒堆積物によって、根の周辺条件を最終的に変化させる。したがって、最大限の効果を得るためには、PGP微生物の接種に最適なナツメヤシの生理的段階を特定するための研究が必要である。

4.3 接種剤関連要因
接種剤の処方は非常に重要な側面であり、厳しい環境条件下でも高い競争力と生存力を発揮できるように最適化する必要がある。外来微生物はコロニー形成の問題を克服し、両者にとって共生的で有益な環境を構築しなければならない（Ferjani et al., 2015）。実際、接種した微生物の生存率と生理活性を向上させるために、単一の選択菌株を含む単培養ではなく、耐性PGP微生物からなるコンソーシアム（例えば、人工微生物群集、SynComs）を使用することによって、接種した微生物の持続性を促進することができる（Urozら、2019；Fitzpatrickら、2020）。この点に関して、Anliら（2020）は、土着のPGP細菌をナツメヤシにクローズアップ接種すると、干ばつストレス下でAMFの根系感染が増加したと報告しているが、これはおそらく接種した細菌がAMFの増殖と活性を高めたためであろう（Ben Zinebら、2022）。

一般的に、接種剤の開発は主に遺伝的形質とPGP形質に焦点を当て、接種の成功に不可欠な生態学的形質が軽視されがちである（Kaminsky et al.） 外来種をナツメヤシの根圏に放つことは、その生態学的バランスを崩壊させるリスクがあり、その結果、在来種のコミュニティは競争力を失い、したがって外来種に比べて脆弱になる。そのため、事前に適応した乾燥地微生物の単離とスクリーニングは、PGPと生態学的基準の両方を考慮する必要がある。つまり、機能的で環境適応の可能性が高まる菌株ということである（Meftehら、2018；Ben Zinebら、2019a；Toubaliら、2020；Harkousseら、2021）。さらに、サンプリングの制約、広範なニッチ特化、従来の文化的手法の適応性の低さから、多くのナツメヤシ微生物は実験室での培養や特性解析が軽視されてきた（Bullら、2016）。そのため、系統的なカルチュロミクス、培養条件の多様化、ハイスループットシークエンシングの活用により、完全な菌株コレクションを作成することで、ナツメヤシの培養可能な根圏マイクロバイオームの多様性に関する理解が深まるはずである（Matar and Bilen, 2022; Li et al.）

さらに、ナツメヤシで効率的な応答を引き起こすためには、微生物の増殖と生存細胞の保護を同時にサポートする接種剤の処方が必要である（Bashan et al.） 接種剤の施用効率を高めるために、多様で革新的な技術（マイクロカプセル化、ナノテクノロジーなど）を用いた接種剤処方を試験すべきである（Kragh et al.） さらに、関心のある微生物に有利に働くように、ナツメヤシにあらかじめ適合させた接種物および／またはフィトアレキシンやトリテルペンなどのプレバイオティクスの選択された化合物を使用することが推奨される（Pantigoso et al.） 最後に、従来の病原性試験、非標的生物を対象とした試験、ゲノミクスを組み合わせた複合的なアプローチを、接種菌の圃場散布前に実施すべきである（Qiu et al.）

AMFは、地球上で最も代表的で、最も古く、最も広範で、最も重要な共生生物であり、世界の食糧供給に貢献している。AMFは陸上植物の72％と推定され、植物全体のリンの90％を供給することができるため、多くのバイオテクノロジー企業にとって注目の微生物となっている。AMF植菌体の生産は、主にin vivoシステム（温室など）に限定されている。このシステムは安価であることが多く、基質1cm3あたり80～100個の増殖密度に達する大規模生産に適している（Gianinazzi et al.） しかし、これらの培養システムは汚染物質から免れることはできず、広いスペースを必要とすることもある。植物全体またはその器官を用いた試験管内条件下での培養は、汚染物質を含まず、限られたスペースで高品質の接種用培地を生産するための有望な選択肢である。しかし、in vitroでの生産収量はin vivoシステムのレベルには達しておらず、コストが高く、一部の種に限られている (Ijdo et al., 2011)。そのため、クリーンで安全かつ強固な胞子ナツメヤシ接種用培地を、高密度で低コストで生産できる新規の試験管内培養システムを提案することが急務である（Gargouri et al.）

施用レベルでは、環境ストレスから接種した微生物を保護するために、施用方法を工夫する必要がある。したがって、接種技術は接種の成功にとって決定的である。

4.4 ストレス関連要因
ナツメヤシは、水不足、塩分濃度の上昇、極端な高温、土壌肥沃度の低下と喪失、病害虫に対して常に挑戦している。生物学的および生物学的性質の複数のストレス（高塩分、著しい干ばつ、高温、病原体など）の組み合わせ、または生物学的ストレス単独（塩分ストレス、水ストレス、または熱ストレス）は、ナツメヤシの生存により有害な影響を及ぼす可能性がある（Safronovら、2017；Khanら、2020）。この点に関して、Meddichら（2021）は、植物が同時にFusarium oxysporum f. sp. albedinis（Foa）に感染している場合、干ばつの影響はより深刻なダメージを引き起こすと報告している。高温はまた、植物を病害に対してより脆弱にし、より病原性の高い病原菌の出現を助長する（Aliら、2023）。Khanら（2020）は、ナツメヤシを単一のストレス（NaClまたはCd）に曝した場合よりも、塩とカドミウムからなる複合ストレスに同時に曝した場合の方が、シュートの伸長がより著しく低下することを明らかにした。実際、カドミウム（Cd）がNaClと相互作用すると、Cd-Cl錯体が形成され、植物によるCdの取り込みを促進する。しかし、複数のストレス（2つ以上）が耐性微生物叢に及ぼす影響を扱い、ナツメヤシ品種の反応をモニターする研究はまだ行われていない。従って、ナツメヤシの木、ストレス耐性微生物叢、および複数の生物ストレスが関与する三者間相互作用を理解するためには、体系的な研究が極めて重要である（Anderegg et al.） 最終的には、複数のストレスに耐性がある有益な微生物叢のアプローチを開発することで、気候変動に対するナツメヤシの挙動をより深く理解することが可能になるだろう。

5 持続可能なナツメヤシ生産を促進するための砂漠植物微生物の接種アプローチ
5.1 文献検索戦略
Web of Science、ScienceDirect、Google Scholarの検索エンジンを用いて、2010年から2023年5月までの近年に発表された文献（主に国際的な査読付き研究）を以下のキーワードで収集・分析した： 「カタールとナツメヤシ」、「カタールとマイクロバイオーム」、「カタールと土壌微生物群集」、「カタールと土壌細菌群集」、「カタールと土壌真菌群集」、「カタールと土壌菌根」。このクエリでは、調査したトピックに関する研究、特に微生物の生態学、群集構造、ナツメヤシ植物との相互作用に関する研究が不足していたため、十分な結果が得られなかった。

5.2 概要と今後の研究の方向性
水不足と砂漠の条件が農業に大きな課題をもたらす GCC では（Al-Khateeb et al., 2020）、ナツメヤシは持続可能性の問題が懸念される主要な農業分野の一つであるため、研究上の関心が高い（Al Nabil, 2021; Karanisa et al.） ナツメヤシ林の再生と救済を目的とした複数のプログラム（Meddich et al. さらに、GCC土壌の野生植物種のマイクロバイオームに関する現代科学に基づく詳細な報告はまだない（Al-Thani and Yasseen, 2021; Abumaali et al.）

GCC地域の遠隔地には野生のナツメヤシ個体群の祖先が存在し、アフリカや中東で見られるものとはかなり異なることが示されているが（Gros-Balthazard et al., 2018）、野生のナツメヤシや砂漠の植物、または栽培ナツメヤシの接種について報告している出版物は限られている（Abumaali et al.） どのような生態系の復元においても、当該生態系に関するさまざまな要素やデータ、特に現地の植物に関連する微生物を統合する必要があることは明らかである（Anli et al.）

したがって、気候変動に対するナツメヤシの耐性を強化し、カタールにおけるナツメヤシの持続可能な栽培と生産を促進するために、多くの優先的研究が特定された： (i) ナツメヤシと微生物の相互作用が、砂漠の環境ストレスにどのように抵抗するのに役立つかを理解するためには、図2に示唆されているように、ナツメヤシの根に関連するマイクロバイオーム、特に野生のナツメヤシに関して、より全体的な認識を持つためのさらなる調査が必要である。最新のハイスループットシークエンシングを用いることで、ナツメヤシの根圏微生物叢と内生微生物叢の組成と性能の特徴を明らかにし、それを最適に利用・価値化できるように改善する必要がある。(ii)カタールのナツメヤシオアシスにおける砂漠微生物叢とその適用効果に関するデータが乏しいことから、この地域におけるナツメヤシの収益性の高い栽培（図2）のために、その最も効果的な合成組み合わせと最適なスクリーニングおよび適用方法を決定し、有益な農業応用への道を切り開くためには、オートクホン微生物に特化した研究と実験が必要であることに留意することが重要である（Al-Yahya'ei et al.） (iii) 農業生態学的アプローチを用いた今後の研究プログラムでは、土壌の肥沃度と構造の維持・改善を優先すべきである。生態学的または農業的な目的のために、カバープランツや適応ハロフィテスなどの実践を行うことで、土壌の有機物を増やし、侵食を減らして、より健康で生産性の高い土壌にすることができる。さらに、補完的な下層作物、特に飼料作物の生育に適した微気候を提供することは理にかなっている（Toubali et al.） 全体として、生態系の回復には様々な生態系の構成要素、特に微生物を統合することが重要であることを認識し、GCCにおけるナツメヤシの回復力を高めるための優先的研究が特定されている。これらの優先課題には、ナツメヤシと微生物の相互作用の調査、微生物叢の特性を明らかにするためのハイスループットシーケンスの最適化、ナツメヤシ栽培に応用するための砂漠マイクロバイオームの研究、土壌肥沃度を向上させるための農業生態学的アプローチの実施などが含まれる。持続可能な農業と経済を確立するための梃子と触媒として機能するために、近代的で環境に優しい農業技術を含む、図2に示すような全体的なモデルを開発すべきである。

図2
www.frontiersin.org
図2. GCC におけるナツメヤシの持続可能性をさらに促進するための今後の研究のロードマップ。研究課題に基づき、ナツメヤシの野生個体群（P. sylvestris）と砂漠に自生する植物からスクリーニングされた土着微生物から生成された合成微生物群集の概念は、有益な農業実践の道を切り開くために必要である。カルチュロミクス技術と微生物ハイスループットシーケンスを応用して、（a）微生物の多様性と組成のプロファイリング、（b）分類学的新規性の評価、（c）微生物の機能解析、（d）在来植物のコアマイクロバイオームネットワークを決定する。この知見は、ナツメヤシ栽培の持続可能性を促進するための次世代フィールドアプリケーションの指針となるはずである。

著者貢献
AB：概念化、データキュレーション、執筆-原案、執筆-校閲・編集。ML：執筆-校閲・編集。AK：執筆-校閲・編集。HH：執筆-校閲・編集。TA: 執筆-校閲・編集。HA-J: 執筆-校閲・編集。MA: 執筆-校閲・編集。AM： 執筆-校閲・編集。SS: 資金獲得、執筆-校閲・編集。MG：執筆-原案、執筆-校閲・編集。

資金提供
著者は、本論文の研究、執筆、および／または出版に関して資金援助を受けたことを表明する。本書の出版は、カタール国立研究基金（カタール財団の一員）のQNRF-MME賞（MME03-1120-210024）により可能となった。研究結果は著者らの責任によるものである。

利益相反
著者らは、本研究が利益相反の可能性があると解釈され得る商業的または金銭的関係がない中で実施されたことを宣言する。

発行者注
本論文で表明された主張はすべて著者個人のものであり、必ずしも所属団体や出版社、編集者、査読者の主張を代表するものではない。本記事で評価される可能性のあるいかなる製品、またはその製造元が主張する可能性のあるいかなる主張も、出版社によって保証または支持されるものではない。

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キーワード：ナツメヤシ、砂漠植物微生物、持続可能性、バイオ肥料、GCC

引用 BenZineb、Lamine M、Khallef A、Hamdi H、Ahmed T、Al-Jabri H、Alsafran M、Mliki A、Sayadi S、Gargouri M（2024）Harnessing rhizospheric core microbiomes from arid regions for enhancing date palm resilience to climate change effects. Front. Microbiol. doi: 10.3389/fmicb.2024.1362722.

受理された： 2023年12月28日; 受理済み： 2024年3月11日；
発行：2024年04月05日

編集者

ジェームズ・T・タンボン（カナダ農業・農業食品省（AAFC）、カナダ
査読者

Nagaraju Yalavarthi, Central Silk Board, インド
ギョーム・J・ビロドー、カナダ食品検査庁（CFIA）、カナダ
Copyright © 2024 Ben Zineb, Lamine, Khallef, Hamdi, Ahmed, Al-Jabri, Alsafran, Mliki, Sayadi and Gargouri. これは、クリエイティブ・コモンズ表示ライセンス（CC BY）の条件の下で配布されるオープンアクセス論文である。原著者および著作権者のクレジットを明記し、学術的に認められている慣行に従って本誌の原著を引用することを条件に、他のフォーラムでの使用、配布、複製を許可する。これらの条件に従わない使用、配布、複製は許可されない。

*文責 Ameni Ben Zineb, amenybenzineb@gmail.com; Mahmoud Gargouri, mahmoud.gargouri@cbbc.rnrt.tn; Sami Sayadi, ssayadi@qu.edu.qa.

現住所： Mahmoud Gargouri, Institute of Biological Chemistry, Washington State University, Pullman, WA, United States.

免責事項：本論文で表明された主張はすべて著者個人のものであり、必ずしも所属団体や出版社、編集者、査読者の主張を代表するものではない。本記事で評価される可能性のあるいかなる製品、またはその製造元が主張する可能性のあるいかなる主張も、出版社によって保証または支持されるものではない。

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